In Dreamfall steht die 20-jährige Zoë Castillo im Mittelpunkt, die im Casablanca des Jahres 2219 (also 10 Jahre nach der Handlung von The Longest Journey) lebt. Nachdem sie beginnt, rätselhafte Visionen zu haben, in denen sie sie ein kleines Mädchen auffordert eine Frau zu finden und zu retten, verschwindet bald ihr bester Freund Reza. Die Suche nach ihm verwickelt Zoë bald in Ereignisse, die sowohl die aus dem Vorgänger bekannten Welten Stark und Arcadia als auch einen neuen Ort, den "Winter", betreffen. Im Laufe des Spieles übernimmt der Spieler außer der Rolle von Zoë auch stellenweise die Steuerung der Protagonistin von The Longest Journey, April Ryan, und des neuen Charakters Kian.

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